本研究首次揭示了绿硫细菌光合反应中心复合体的原子结构，阐明了激发能在反应中心内部及其与内周捕光蛋白之间的传递机制，为探究地球光合反应中心的起源进化提供重要启示。

This research, the first time, revealed the atomic structure of the photosynthetic reaction center complex from green sulfur bacteria, and clarified the excited energy transfer mechanisms both inside the reaction center and between reaction center and its internal light-harvesting protein, and thus provides crucial inspirations to study the origin and evolution of photosynthetic reaction centers on earth.

张兴教授团队长期致力于利用冷冻电镜技术开展包括病毒、核糖体等重要生物大分子的结构与功能研究，并取得了一系列突破性进展，包括：首次确定了单颗粒冷冻电镜作为第三种重构生物大分子原子结构的技术；应用冷冻电镜原位重构策略揭示了双链RNA病毒基因组片段的空间组织方式及其核酸多聚酶调控的分子机理；揭示双链RNA病毒入侵细胞过程中受体结合蛋白和穿膜蛋白协同完成穿膜过程的分子机理；与合作团队解析绿藻光系统II复合体三维结构，成果入选“2019中国科学十大进展”等。团队迄今发表在Nature、Cell、Nature Structural & Molecular Biology等期刊上的高水平SCI论文30余篇，其中，单篇最高他引356，有3篇第一作者文章被Faculty1000推荐。

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图1 绿硫细菌光合作用光反应系统及FMO-GsbRC复合体空间结构

图2 光合细菌反应中心进化关系(Tanai, 2015)

图3 绿硫细菌Chlorobaculum tepidum内周捕光天线FMO-反应中心复合体整体结构

图4 绿硫细菌反应中心与其他光合反应中心的色素排列比较(垂直于细胞膜平面视角)

图5 绿硫细菌反应中心与其他光合反应中心的色素排列比较(平行于细胞膜平面视角)

图6 绿硫细菌FMO-GsbRC复合体内部可能的能量传递途径

反应中心是具有特殊空间构造的色素-蛋白复合体，是光合作用过程中实现光能-电能转化(电荷分离)的核心。根据末端电子受体种类，反应中心分为两类，即铁-硫型反应中心(type I型)和醌型反应中心(type Ⅱ型)。已报道的type Ⅱ型反应中心(如紫细菌反应中心和光系统Ⅱ)的核心均为异质二聚体，而type I型反应中心的核心既存在异质二聚体(如光系统I)，也存在同质二聚体(如日光杆菌反应中心)。一般认为，所有反应中心起源于一个共同的原始同质二聚体反应中心。 

绿硫细菌是一类严格厌氧的光合细菌，诞生在大约35亿年前，该类细菌能够从硫化物等还原性物质获得电子而进行光合作用(图1)。绿硫细菌的光合作用系统整体结构复杂而独特，包括外周巨大的捕光天线绿小体(chlorosome)、内周捕光天线蛋白(Fenna-Matthews-Olson protein, FMO)和镶嵌于细胞膜上的反应中心(GsbRC)(图1)。

绿硫细菌的光反应中心为铁-硫型(type-I型)，核心由两个相同的蛋白亚基构成(即同质二聚体)。在生物进化上，绿硫细菌的反应中心被认为可能在结构上接近于地球原始的光合反应中心(图2)。在此之前，地球上已知的各个光合生物类群的代表性物种的反应中心结构已经被解析，绿硫细菌(与酸杆菌类似)的反应中心是迄今唯一结构尚未被解析的反应中心。

绿硫细菌的内周捕光天线FMO向反应中心的能量传递效率在35%-75%之间，显著低于高等植物外周天线LHCI向光系统I(PSI)核心的能量传递效率(接近100%)，其原因尚不清楚。一般而言，自然界的光合作用系统趋于往能量吸收与传递更高效的方向进化，而在绿硫细菌中，能量由内周捕光天线FMO向反应中心较低的传递效率可能与其不完美的光合作用系统有关。因此，解析绿硫细菌内周捕光天线与反应中心复合体的结构不仅有助于阐明其能量传递机制，也对于研究进化早期的光合反应中心的可能形态(可能能量传递效率不高)具有重要参考意义。

2020年11月20日，浙江大学基础医学院/浙江大学冷冻电镜中心张兴课题组与中国科学院植物研究所匡廷云/沈建仁课题组合作在Science发表研究长文，首次报道了绿硫细菌Chlorobaculum tepidum内周捕光天线FMO-反应中心复合体(FMO-GsbRC)的2.7埃的冷冻电镜结构。该工作攻克了包括蛋白复合体分离纯化困难等在内的诸多难题，收集了近万张样品颗粒的电子显微镜成像图片，并最终成功解析了内周捕光天线FMO与反应中心形成的复合体结构(包含7个蛋白亚基和67个辅因子)(图3)。

由复合体内部色素分子的空间排布可知，内周天线FMO与反应中心之间的细菌叶绿素相隔距离较远(超过21埃)，这可能是导致外周绿小体和内周捕光天线向反应中心的传能效率较低的主要原因。同时，该工作发现绿硫细菌反应中心兼具type-I型和type-II型反应中心的一些特征(图4)，如绿硫细菌反应中心的叶绿素分子数量较其他type-I型反应中心明显减少，而与放氧生物光系统II(PSII)核心的叶绿素分子数量接近；绿硫细菌反应中心的天线叶绿素分子(antenna BChls)在中心电子传递叶绿素分子[electron transfer (B)chls]两侧呈簇状排列，与PSII核心的叶绿素排列类似，而不同于其他type-I型反应中心。

从细胞膜平面的角度看，绿硫细菌反应中心的色素分子分为上下两层，两层叶绿素之间有一条“间隙”(图5)。在已经解析的其他反应中心结构中，两层叶绿素分子之间存在一些“中间叶绿素”，这些色素可能有助于能量在上下两层叶绿素之间进行传递。而在绿硫细菌反应中心缺失相应的“中间叶绿素”。不过，研究人员发现在两层叶绿素分子之间存在两个类胡萝卜素衍生物分子，目前还不确定该分子的具体生物学功能，推测可能具有稳定反应中心结构以及协助补光等功能。论文评审专家表示，这项研究对于揭示30亿年前地球原始光合生物如何进行光合作用具有重要的启示,对于理解光合作用反应中心的进化极其重要。